Катедра по клетъчна и биология на развитието, Университетски колеж в Лондон, Лондон WC1E 6BT, Великобритания

Департамент по природни науки, Природонаучен музей, Лондон SW7 5DB, Великобритания

Джоузеф А. Тобиас

Департамент по науки за живота, Имперски колеж в Лондон, Аскот, Великобритания

Център за изследване на биологичното разнообразие и околната среда, Департамент по генетика, еволюция и околна среда, Университетски колеж Лондон, Лондон WC1E 6BT, Великобритания

Център за изследване на биологичното разнообразие и околната среда, Департамент по генетика, еволюция и околна среда, Университетски колеж Лондон, Лондон WC1E 6BT, Великобритания

Департамент по природни науки, Природонаучен музей, Лондон SW7 5DB, Великобритания

Катедра по клетъчна и биология на развитието, Университетски колеж в Лондон, Лондон WC1E 6BT, Великобритания

Департамент по природни науки, Природонаучен музей, Лондон SW7 5DB, Великобритания

Джоузеф А. Тобиас

Департамент по науки за живота, Имперски колеж в Лондон, Аскот, Великобритания

Център за изследване на биологичното разнообразие и околната среда, Департамент по генетика, еволюция и околна среда, Университетски колеж Лондон, Лондон WC1E 6BT, Великобритания

Център за изследване на биологичното разнообразие и околната среда, Департамент по генетика, еволюция и околна среда, Университетски колеж Лондон, Лондон WC1E 6BT, Великобритания

Департамент по природни науки, Природонаучен музей, Лондон SW7 5DB, Великобритания

Резюме

1. Предистория

2. Методи

а) Морфологични данни

Триизмерната черепна морфология е количествено определена с помощта на предварително публикуван набор от данни и процедура, съставена от 352 вида съществуващи птици (електронен допълнителен материал, таблица S1), представляващи почти всички живи семейства [23]. Анатомични ориентири и криви на полуземци бяха поставени върху цифрови триизмерни модели на образци, получени от повърхностни и КТ сканирания, използвайки IDAV Landmark [26]. След това приложихме полуавтоматизираната процедура в пакета Morpho (версия 2.5.1) R [27], за да проектираме полуземни повърхности от шаблонния модел върху всеки от образците, което доведе до общо 757 триизмерни ориентира. Данните за ориентира бяха подложени на обобщен анализ на Procrustes, премахвайки ефектите от размера, въртенето и позицията, използвайки пакета geomorph (версия 3.0.6) R [28]. Забележителностите бяха подразделени на седем анатомични модула (трибуна, небце, черепна арка, окципитална, базисфеноидна, птеригоидна/квадратна и нарисна) въз основа на дялове, подкрепени в предишен анализ на същия набор от данни [23].

(б) Филогенетична хипотеза

За всички филогенетични сравнителни анализи беше използвано композитно филогенетично дърво (фигура 1). Първо, задно разпределение на 1000 дървета беше получено от birdtree.org [29]. След това беше генерирано едно дърво за максимална надеждност на кладата, използващо TreeAnnotator [30]. Фино-мащабните връзки от това дърво са присадени на гръбначно дърво от скорошна геномна филогения [31] след публикувани процедури [32]. Избрахме тази топология на гръбнака, тъй като тя беше използвана в много скорошни проучвания на макроеволюцията на птиците [23,32,33] и тъй като представлява много добре подкрепена хипотеза за връзките между съществуващите таксони, със задна вероятност 1 за всички, но един възел [31].

диетична

Фигура 1. Филогенетична хипотеза за проби от птици (н = 352) с крайни клони, оцветени по диетична група. Всяка диетична група има множество произход от птичи дървета. Вътрешните клонове имат неизвестна диетична ниша. Това калибрирано дърво е генерирано чрез присаждане на фини модели на разклоняване от реф. [29] нататък към добре разрешената гръбначна топология на реф. [31], следвайки процедурите в реф. [32].

в) Данни за екологичните характеристики

(г) Филогенетични сравнителни методи

Оценихме силата на ковариацията между диета и форма, използвайки регресии, базирани на разстоянието, известни също като пермутационни или непараметрични MANOVA. Методите, базирани на разстоянието, са подходящи за високоразмерни данни (т.е. повече размери на чертите, отколкото наблюдения), като например използваните тук морфометрични данни с феномен мащаб [36–38]. Тъй като е доказано, че черепната морфология в този набор от данни има значителен филогенетичен сигнал [23], ние използвахме версията на този тест, която включва филогенетична ковариация [37]. Използвайки категорията на диетите като независима променлива, проведохме отделни регресии с цялата конфигурация на ориентира като зависима променлива и с всеки от седемте модула като зависима променлива. Извършена е допълнителна регресия, за да се провери дали диетичните групи показват значително различен размер на черепния центроид. Значимостта се оценява при всяка регресия, като се използва процедурата за произволна остатъчна пермутация (RRPP, метод за изчисляване стр-стойности в регресии и ANOVA, което е внедрено в пакета geomorph R) с 10 000 повторения [39].

Сравнихме скоростта на развитие при диетични групи, използващи σмултиметрична, която описва мултивариантната скорост при еволюционен модел на Браунов [40]. Накратко, този метод изчислява скоростта на еволюция от сумата на евклидовите разстояния на квадрат между филогенетично трансформираните стойности на признаците в върховете на дървото и очакваното състояние на предците в корена на дървото. За да се сравнят процентите между подгрупите в рамките на едно дърво, се изчисляват евклидовите разстояния за всички таксони от пълната филогения и сумата от квадратите се изчислява за всяка подгрупа. След това значимостта се изчислява чрез симулиране на данни в дървото с една скорост и сравняване на наблюдаваните и симулираните съотношения на скоростите между групите (виж електронния допълнителен материал, S3 и [40]).

Тъй като поведението на фураж е определено количествено като многовариантна черта, е използван различен аналитичен подход за оценка на връзката между поведението на фураж и черепната форма. Използвахме филогенетични двублокови частични най-малки квадрати (PLS) [41]. Този непараметричен тест количествено определя силата и значимостта на корелацията между два многовариантни набора от данни, без да се приема, че единият зависи от другия [42]. Значимостта на PLS тестовете беше оценена с помощта на 10 000 RRPP взаимодействия [41].

3. Резултати

Във всеки модул има значителна връзка между категорията и формата на диетата (стр 2 2 = 0,06, стр = 0,02), което означава, че алометричните ефекти вероятно няма да бъдат преобладаващи екологично обусловени разлики във формата на черепа.

Таблица 1. Резултати от филогенетична непараметрична ANOVA с форма на цял череп или модул и размер на центоида на целия череп спрямо диетична група.

Еволюционните нива се различават значително между диетичните групи за всички модули (фигура 2; електронен допълнителен материал, таблица S3). Зърноядните животни са сред най-бързо развиващите се групи за модули с изключение на нариса, докато сухоземните месоядни животни са сред най-бавните (фигура 2). Тревопасните проявяват бързоразвиващи се основни особености (базисфеноидни, тилни) и черепни сводове, но бавно развиващи се небце и трибуна. Скоростите са с подобна променливост при нектариворите, които имат бързо развитие в трибуната, небцето и нариса, но бавно развитие във всички останали модули. Водните фуражи имат изключително високи темпове на еволюция в нариса спрямо другите групи. Това може да се отдаде на загубата на външни нари в Sulidae (ганели и гайки) [43].

Фигура 2. Еволюционни нива в сравнение между диетичните групи. Еволюционни нива (σmult) бяха изчислени за всеки модул с помощта на функцията compare.evol.rates в геоморф [40]. Стойностите на скоростта и резултатите от тестовете за значимост са представени подробно в допълнителен електронен материал, S3.

Хетерогенните темпове на развитие сред диетичните групи могат да бъдат причинени от различни макроеволюционни фактори. Едно от обясненията е, че подборът на черепната морфология е слаб при диетични групи с бавни темпове на фенотипна еволюция (например вертивоядни, инвертиворни), което означава, че неутралните процеси (т.е. Брауново движение) ще доминират във фенотипната еволюция в тези групи. Алтернативно, диетичните групи с бързо развитие на признаците могат да имат много адаптивни оптимуми, позволяващи бързи морфологични промени между върховете във фитнес пейзажа, в сравнение с бавно развиващите се диетични групи с по-малко върхове. Въпреки че понастоящем не съществуват методи за оценка на вероятността от сложни адаптивни модели на ландшафта с високоразмерни данни като тези [36], възможно е да се придобие известна представа за тези процеси чрез изследване на морфопространствената заетост на всяка от диетичните групи. Проведохме анализ на основните компоненти (PCA) на данните за формата, за да визуализираме морфопространствената заетост във всяка диетична група.

Фигура 3. Анализ на основен компонент на цялата форма на черепа. Конфигурациите на ориентир илюстрират промяната на формата по ос 1 на основния компонент (отдолу) и ос 2 (вляво). PC 1 и 2 описват съответно 46,7% и 10,0% от общата вариация на формата. Конфигурациите на забележителности са цифровизирани и анализирани само от дясната страна и са огледални тук, за да генерират визуализации на целия череп. (Онлайн версия в цвят.)

Фигура 4. Корелации между формата на черепа и поведението на храна. Вградените модели са от филогенетичен двублоков анализ на частични най-малки квадрати. Поведението на фураж се определя количествено като прогнозния дял на храната, получена чрез която и да е от 30 стратегии за хранене в хранителните ниши, всяка дефинирана от субстрата или маневрата (вж. Допълнителен електронен материал, S2). (Онлайн версия в цвят.)

4. Дискусия и заключение

Категорията на диетите не предсказва силно черепната морфология в тази широка извадка. Това разминаване между диетата и формата на черепа, особено за трибуната, контрастира с моделите, наблюдавани при адаптивни лъчения като чинките на Дарвин, за които е известно, че показват корелирана черепна морфология и трофична екология [4,8,16]. Това очевидно противоречие може да бъде частично приписано на широката класификационна схема, с която сме определили диетата. Основното предположение за екоморфологични анализи като този е, че таксоните, които споделят екологични черти, са под сходен селективен натиск и тези налягания движат еволюцията на конвергентните морфологии. Въпреки това, функционалните изисквания и по този начин селективния натиск, изпитвани във всяка категория диета, вероятно ще бъдат силно променливи. Например, категорията на диетата „водни животни“ съдържа както гмуркащи се рибоядни животни (гайки, пеликани), така и сухоземни рибоядни животни (чапли, обувки). Въпреки че споделят общо трофично ниво, черепната структура и функция е силно променлива при тези хищни таксони. Като такова може да е нереалистично да се предскаже, че широки диетични категории като тези, разгледани тук, биха имали последователна черепна морфология.

За разлика от това, ниската еволюционна скорост при сухоземните хищни птици (хищници) може да се дължи на относително слаб селективен натиск върху черепната морфология. Много месоядни птици убиват плячката си с копчетата си, а не с клюновете си и много изследвания показват значителна връзка между поведението на фураж и морфологията на задните крайници [52–54]. Освен това клюновете на грабливите птици изпълняват една и съща роля за отстраняване на плътта, независимо от вида и размера на плячката. По този начин, бавните темпове на черепна еволюция, наблюдавани в тази диетична категория, може да са резултат от по-високо селективно налягане в посткраниума, отколкото в черепа.

Тези резултати сочат към интересния извод, че кладовете, които са проучени най-задълбочено по отношение на адаптивната черепна еволюция, образуват два края на спектъра. Основните примери за диетично оформяне на черепната морфология при птиците са от островни лъчения като чинките на Дарвин и хавайските медоносни растения, които включват различни специалисти по напукване на семена и неживоядни животни, и двете категории, които показват бързо развитие на черепната морфология в настоящия анализ. Последните изследвания, заключаващи морфологията на клюна, се оформят от недиетични фактори [17], които се фокусират върху месоядни животни, диетична ниша, която показва бавна черепна еволюция. По този начин, това несъответствие между анализите на адаптивното развитие на черепната форма в тези групи може да бъде продукт на специфични за диетата асоциации на форма-функция и селективни режими.

Друго обяснение на несъответствието между резултатите от островното излъчване на птици и макроеволюционните изследвания е въпрос на мащаб. При островните лъчения многократно е доказано, че черепната еволюция е свързана с разделянето на ниши и използването на ресурси. На макроеволюционни скали обаче други фактори може да са по-важни. Разширяването на черепното морфопространство през еволюционното време може да се отдаде на появата на уникални морфотипове в началото на основните кладове. Разликите между специфичните за кладите морфологии (напр. Отличителните банкноти на патици, пеликани, папагали и авоцети) може да преодолеят екоморфологичния сигнал, свързан с „бърникането“ с тези ключови фенотипове. Това е в съответствие с еволюцията на клюна (rhamphotheca), който е оформен първо от ранни изблици на еволюция на формата (разширяване на нишата), последвано от фина настройка на тези морфологии (запълване на ниша) [32].

Количественото определяне на значението на тези еднократни еволюционни иновации [55,56] и характеризиране на многовариантни адаптивни пейзажи [36,57] остават основните аналитични препятствия в еволюционната биология. Ако различните диети налагат различни селективни режими и начини на еволюция върху еволюцията на черепа, в крайна сметка би трябвало да е възможно да се моделират тези процеси аналитично. Докато не са налични такива инструменти, пътят напред ще включва сравнителен анализ на силата на връзката между формата и функцията в птичия череп, използвайки функционална морфология и биомеханика. Черепната функция и нейната връзка с формата е количествено определена само в малък брой птичи таксони, използвайки анализ на крайни елементи [16,58] и триизмерно моделиране [59]. Чрез разширяване на таксономичната и екологичната широчина на тези проучвания ще бъде възможно да се определи степента, в която производителността на фураж е по-важен селективен натиск в някои диетични ниши, отколкото в други.

Диетата и поведението на храна са важни предиктори за черепната морфология, въпреки че прогнозната сила на тази връзка е сравнително слаба при този широк мащаб на изследване. Нашите резултати също подчертават значителните разлики в еволюционните нива между диетичните групи, като по този начин демонстрират как диетичната екология може да повлияе на фенотипната макроеволюция. В светлината на настоящия набор от данни и други скорошни мащабни анализи на краниофациалната еволюция [17,23,32] се очертава по-ясна картина на морфологичната диверсификация на птиците. Еволюцията на птичия череп е ограничена от сложни взаимодействия между присъщи и външни фактори, включително интеграция на признаците, черепна функция, филогенетична история и екологични възможности. Заедно тези фактори водят до сложни, постоянно променящи се адаптивни пейзажи. По-нататъшните изследвания на връзката форма-функция в черепа и еволюционното темпо и режим ще започнат да дешифрират ролята, която диетичното разнообразие и адаптация са изиграли в макроеволюцията на птиците.