Кевин Д. Лафърти

Американска геоложка служба, Западен център за екологични изследвания, c/o Институт за морски науки, Калифорнийски университет Санта Барбара, Калифорния 93106, САЩ

Катедра по екология, еволюция и морска биология, Калифорнийски университет, Санта Барбара, Калифорния 93106, САЩ

Кевин Д. Лафърти

Американска геоложка служба, Западен център за екологични изследвания, c/o Институт за морски науки, Калифорнийски университет Санта Барбара, Калифорния 93106, САЩ

Катедра по екология, еволюция и морска биология, Калифорнийски университет, Санта Барбара, Калифорния 93106, САЩ

Резюме

1. Въведение

Един от начините за измерване на стабилността на мрежата, като Интернет, е да се симулира как мрежата реагира на добавянето или премахването на възли (Алберт и др. 2000). Например в хранителните мрежи премахването на всички ресурси на потребителя ще доведе до непрякото му изчезване. Подобни вторични изчезвания са по-склонни да бъдат резултат от унищожаването на силно свързани ресурсни видове, особено плячки, които имат много хищници (Sole & Montoya 2001; Allesina & Bodini 2004; Quince и др. 2005). Тук ние питаме как могат да се променят моделите на вторично изчезване, ако включим паразити в хранителните мрежи. Откриваме, че високата специфичност на гостоприемниците на паразитите ги прави много податливи на изчезване на свободно живеещи видове.

2. Материал и методи

Също така обмислихме как загубата на всеки свободно живеещ вид може да доведе до вторично изчезване на свободно живеещи и паразитни консуматори. Например премахнахме първите свободно живеещи видове и преброихме броя на потребителите, които зависят единствено от него. След това заменихме всички видове в матрицата и премахнахме втория свободно живеещ вид. Тук и другаде не премахнахме детрит или мърша, защото предполагахме, че тези източници на храна ще бъдат неуязвими за изчезване. След това създадохме честотни хистограми за броя на вторичните изчезвания (включително каскадни третични изчезвания и др.) За едно първично изчезване, отделяйки паразитите от свободно живеещите видове.

След това измерихме устойчивостта на хранителната мрежа на CSM към вторични изчезвания. Оценихме устойчивостта, тъй като процентът на видовете, които могат да бъдат премахнати от матрицата, преди повече от 50 на сто от видовете да изчезнат или чрез директно отстраняване, или от вторично изчезване (Dunne и др. 2002). Първо отстранихме видовете на случаен принцип, след това по реда на броя на връзките. След това сравнихме устойчивостта на мрежата само с свободно живеещи видове и мрежата със свободно живеещи и паразитни видове.

За да определим ефектите от инвазията на японския охлювен охлюв, направихме анализ на чувствителността, за да наблюдаваме как свойствата на хранителната мрежа ще се променят според различните сценарии на инвазия в четири независими променливи: (i) конкурентно изключване (или не) на калифорнийския рогов охлюв, (ii) добавяне или неприбавяне на един универсален трематод, (iii) бягство или липса на бягство от местни хищници и (iv) бягство или липса на бягство от местни трематоди. Това доведе до 16 уникални резултата, всеки от които симулирахме в хипотетична мрежа. Резултатът, който съответства на инвазия на японския охлювен охлюв към CSM, е конкурентно изключване на калифорнийския рогов охлюв, добавяне на универсален трематод, липсата на бягство от местните хищници от Б. аттраментария и бягство от местни трематоди (този резултат съответства и на нашествия в северните устия в диапазона от C. californica).

3. Резултати

Повечето паразити (64%) в мрежата на CSM зависят от един вид гостоприемник в даден момент от техния жизнен цикъл, докато малко хищници зависят от един вид (фигура 1). Три вида трематоди са особено чувствителни към вторични изчезвания, тъй като зависят от един вид гостоприемник на два етапа от техния жизнен цикъл. Пикорнавирусът също е бил зависим от наличието на два вида, тъй като паразитира върху паразитен изопод, който има един вид раци за гостоприемник. Свободно живеещите видове, зависими от един ресурс, са или детритивори, хранилки за мърша или филтриращи фитопланктони - всички диетични продукти, които обединяват много видове и е много малко вероятно да изчезнат от загубата на определен вид в хранителната мрежа.

намаляват

Фигура 1 Честотно разпределение на специализацията на ресурсите за хищници, паразити и чистачи, изразено като броя на връзките за хранене от хранителната мрежа на CSM. Хоризонталната ос категоризира видовете по това колко хранителни връзки са имали (мярка за диетична специализация). Вертикалната ос е честотата на всяка стратегия за хранене, която пада с всеки контейнер за специализация. Фигурата илюстрира как повечето паразити (сиви ленти) използват само един гостоприемник, докато повечето хищници (черни ленти) се хранят с няколко. Почистващите са имали по-широк спектър на специализация (детритиви, бели ленти). Специализацията трябва да увеличи риска от вторично изчезване (фигура 2).

Много малко свободно живеещи видове са претърпели вторично изчезване. За разлика от това, не е необичайно паразитите да страдат от вторично изчезване. В 18% от случаите изчезването на свободно живеещ вид доведе до вторично изчезване на поне един вид паразити (фигура 2). Повечето вторични изчезвания са били от единични видове паразити, въпреки че понякога няколко паразита са претърпели едновременно вторично изчезване. По-специално, изчезване на охлюва C. californica доведе до вторично изчезване на 17 вида трематоди.

Фигура 2 Разпределение на вторичните изчезвания за хищници (черни решетки) и паразити (сиви решетки) в резултат на първичното изчезване на всеки свободно живеещ вид в хранителната мрежа. Обикновено свободно живеещите видове не бяха единственият ресурс за паразит или хищник, така че се получиха няколко вторични изчезвания. Звездичката показва три вторични изчезвания на филтърни хранилки след изчезването на фитопланктона. Тъй като е малко вероятно цялата общност на фитопланктона да изчезне, тези вторични изчезвания изглеждат малко вероятни. Разпределението на вторичните изчезвания имаше дълга дясна опашка, което показва, че изчезването на някои гостоприемници е довело до изчезването на един или повече видове паразити. Изчезването на охлюва C. californica доведе до изчезването на 17 вида трематоди.

Без паразити хранителната мрежа на CSM беше много устойчива на случайни изчезвания на видове. Почти половината от времето на стабилност беше на максималната си стойност от 50%. Средната стабилност е 49%, а минималната стабилност в 100 случайни проучвания е 44%. Най-големият спад в устойчивостта произтича от предположението, че общността на фитопланктона е функционирала като един вид.

Добавянето на паразити намалява устойчивостта на хранителната мрежа (фигура 3). Средната здравина е била 43% с максимум 49% и минимум 30%. Намаляването на здравината беше най-голямо, ако рогът охлюв беше един от видовете, които бяха отстранени на случаен принцип. Премахването на видовете по реда на тяхната плътност на връзката (повечето свързани видове бяха отстранени първо) даде резултати, които са само малко по-различни от отстраняването на видове на случаен принцип: средната устойчивост е 48% в свободно живеещата мрежа и 44% в мрежата с паразити.

Фигура 3 Здравината намалява след добавяне на паразити. По-високата чувствителност на паразитите към вторично изчезване (фигура 1) намалява стабилността на хранителната мрежа. Разликата в здравината е висока след включване на паразити. Това се дължи на изкривеното разпределение в разпределението на вторичните изчезвания сред свободно живеещите видове (фигура 2), особено за рога охлюв, C. californica. Ако роговият охлюв е бил включен в първичните изчезвания, 17 вида трематоди са претърпели вторично изчезване.

Тъй като калифорнийският рогов охлюв и японският охлювен охлюв са екологични аналози, нашето концептуално въведение, последвано от изчезването, се предполага, че няма ефект върху хищника и плячката в CSM. Повечето проучвания с хранителни мрежи са определили количествено само подмрежата хищник-плячка и това е направило впечатлението, че тази инвазия няма да има последици за CSM. Загубата на 17 местни вида трематоди и печалбата само на един екзотичен трематод биха довели до очевидна нетна загуба на биологично разнообразие от 16 вида. Тъй като трематодите имат сложен жизнен цикъл, тяхното отсъствие би имало резонанс в цялата екосистема, тъй като много свободно живеещи видове биха изпитали по-малко паразитизъм (Torchin и др. 2005) и свързаността на тези хранителни мрежи, както и предоставения субстрат. Ще остане само половината (274/615) от връзките на паразит-гостоприемник в мрежата, което води до драстично намаляване на средния брой паразитни видове на гостоприемник (фигура 4). Половината (480/1021) от връзките хищник-паразит и много малко (3/172) от връзките паразит-паразит ще бъдат запазени. Като цяло връзките в хранителната мрежа биха намалели наполовина (1262/2313).

Фигура 4 Промяна в средния брой паразитни видове на видовете гостоприемници в CSM, свързани с хипотетичната инвазия на японския кален охлюв. Данни преди инвазията и изчисление на трофично ниво от Lafferty и др. (2006а; светлосиви ленти, преди инвазия; тъмно сиви ленти, след инвазия).

Насочената връзка не би се променила в подмрежата хищник-плячка (6.7%), но би спаднала в пълната хранителна мрежа, ако вземем предвид ефекта върху паразитите (от 13 на 9%; фигура 5). Анализът на чувствителността показва, че това би се дължило главно на високата специфичност на нативните трематоди за екстирпирания първи междинен гостоприемник. Инвазията на японския трематод не би направила малко, за да компенсира загубата на няколко местни вида по отношение на свързаността. Освен това, включването на загадъчни японски видове трематоди в нахлулата мрежа не променя качествените резултати.

Фигура 5 Промяна в свързаността в CSM, свързана с хипотетична инвазия на японския кален охлюв. След инвазията насочената връзка не се променя, ако не се вземат предвид паразитите. Разглеждането на паразитите в хранителната мрежа доведе до голям спад на връзката след инвазия, което показва, че традиционните проучвания на хранителната мрежа няма да видят ефекта на японския охлювен охлюв върху свойствата на хранителната мрежа (светлосиви ленти, преди инвазия; тъмно сиво решетки, след инвазия).

4. Дискусия

Важно е да се подчертае, че намаляването на устойчивостта, причинено от включването на паразити, не е резултат от индуцирани от паразити изчезване на гостоприемници (резултат, невъзможен в нашия топологичен подход). Вместо това намаляването на устойчивостта се дължи на по-високата чувствителност на паразитите към вторично изчезване. Това откритие е възможно само когато се има предвид, че всеки жизнен етап в жизнения цикъл на трематода има потенциално различен набор от гостоприемници. Ако просто бяхме на едно ниво във всички етапи на живот, трематодите щяха да имат широк обхват на гостоприемника и да бяха относително неуязвими за вторично изчезване.

Емпиричните изследвания в тази система разкриват по-фини зависимости на паразитите от приемащата общност. Например, намаляването на разнообразието и изобилието на птици на определено място директно намалява разнообразието и изобилието на трематоди, използващи C. californica (Hechinger & Lafferty 2005). Освен това, сборът от трематоди на определено място зависи от сборовете от риби и безгръбначни, които служат като втори междинен гостоприемник на тези трематоди. В резултат на това деградацията на местообитанията може да намали разнообразието и изобилието от трематоди в охлювите; обратно, възстановяването на местообитанията може да помогне за възстановяването на тези паразитни общности (Huspeni & Lafferty 2004).

Инвазията на CSM от японския охлюв е хипотетичен, но реалистичен сценарий. В допълнение, нашите резултати вероятно се отнасят до действителни изчезвания, тъй като хранителната мрежа на CSM се припокрива съществено с устията, където японският охлювен охлюв е заменил (Elkhorn Slough) или е в процес на замяна на калифорнийския рогов охлюв (Bolinas Lagoon, Tomales Bay). Други устия (залив Падила, залив Граница, залив Уилапа), нападнати от японския охлювен охлюв, са северно от ареала на калифорнийския рогов охлюв (Byers 1999). В тези заливи нашественикът не замества екологичен аналог и вероятно неговото нашествие е довело до нетна печалба във фауната на паразитите (Torchin и др. 2005) и във връзка с тези хранителни мрежи, както и осигуряване на субстрат (черупки) за други нашественици (Wonham и др. 2005). Поради тази причина ефектите от това нашествие върху структурата на хранителната мрежа са силно зависими от контекста.

Нашите резултати се разширяват до констатацията, че инвазията на японския охлювен охлюв намалява паразитизма върху различни гостоприемници в нападнатите устия (Torchin и др. 2005). Дали топологичните промени, които виждаме при нашето хипотетично нашествие, се превръщат в еднакво драматични промени в енергийния поток през системата зависи от силата на взаимодействие на изгубените и спечелени връзки.

Понастоящем не е известно дали добавянето на японски трематоди може да компенсира тези загуби. Метацеркариите на японските трематоди използват риби, но не 16-те безгръбначни като втори междинен гостоприемник. Не е ясно как обменът на няколко местни хетерофииди с японски хетерофиид би променил въздействието на паразитизма върху повечето риби. Това отчасти ще зависи от това дали и как японският трематод влияе върху поведението и фитнеса на рибите.

Намаляването на свързаността след инвазия изисква предположението, че инвазията от японския охлюв е довела до пълна подмяна на местния охлюв. Това не е правило в биологията на инвазията и ние предупреждаваме, че нашите топологични резултати няма да се прилагат за всички сценарии на инвазия. Ако Б. аттраментария не доведе до пълно изключване на родното C. californica, увеличаването на разнообразието от трематоди би довело до увеличаване на връзката. Нашата хипотетична инвазия на Б. аттраментария беше един от начините да се изследва стабилността на паразитите в хранителните мрежи; други ситуации обаче също могат да доведат до липса на C. californica от солени блати хранителни мрежи. Субтропичният род Cerithidea отсъства от северните ширини. Непоносимо е и към неприливните условия, характерни за малките устия или за ниските солености, присъстващи в устията на устията на реките (K.D. Lafferty 2004, лични наблюдения). Това своеобразно разпределение на C. californica осигурява потенциал за изследване на устойчивостта на много реплицирани хранителни мрежи със и без основен паразитологичен компонент.

Подозираме, че средно паразитите ще бъдат по-чувствителни към вторично изчезване в сравнение с свободно живеещите видове. Това се дължи на относителната им склонност да се специализират върху един или няколко вида гостоприемници на всеки етап от живота. Следователно добавянето на предразположени към изчезване паразити към хранителните мрежи, намалява стабилността на цялата мрежа. Макар че малцина ще оплакват загубата на паразити, тази функция може да направи паразитите отлични показатели за целостта на хранителната мрежа. За тази система трематодните съобщества са отлични показатели за изобилието и разнообразието на крайните гостоприемници (птици: Hechinger & Lafferty 2005; бозайници: Lafferty & Dunham 2005) и също така посочват аспектите на вторите междинни общности гостоприемници (риби и безгръбначни: Hechinger и др. 2007); дори да бъде в състояние да проследи деградацията и възстановяването на местообитанието на устието с течение на времето (Huspeni & Lafferty 2004).

Благодарности

Този ръкопис се възползва от подкрепата, получена от Националната научна фондация чрез програмата за екология на инфекциозните болести на NIH/NSF (DEB-0224565). Системата на природния резерват на Калифорнийския университет предоставя достъп до CSM. R. Hechinger и M. Torchin предоставиха своите полезни коментари по по-ранна версия на ръкописа. Всяко използване на търговски, продуктови или фирмени имена в тази публикация е само с описателна цел и не означава одобрение от правителството на САЩ.

Бележки под линия

Един принос от 15 към тематичен брой „Сглобяване и срутване на хранителни мрежи: математически модели и последици за опазването“.