Редактирано от May R. Berenbaum, Университет на Илинойс в Urbana – Champaign, Urbana, IL, и одобрено на 11 октомври 2007 г. (получено за преглед на 13 юни 2007 г.)

среда

Резюме

Видовете плячка често имат различни защитни стратегии, за да избегнат хищничеството. Тези защитни механизми могат да бъдат структурни, химически или поведенчески и могат да се появят в една или множество модалности. Независимо от точния механизъм, те функционират чрез увеличаване на вероятността за оцеляване на плячката по време на хищническо събитие. Апозематично или предупредително оцветяване е една такава защитна стратегия, използвана от вредните организми, за да предаде визуално своята токсичност или неприязън на потенциалните хищници (1, 2). Апозематичният модел предоставя на плячката ползи за оцеляване, тъй като е по-лесно за хищника да се научи и по-малко вероятно да бъде забравен (3–6). Смята се, че тези предимства са улеснили еволюцията на апозематично оцветяване от древни криптични модели (7, 8).

Функционалните ползи от апозематичното оцветяване са добре документирани, но въпреки тези предимства разбирането как и кога еволюира апозематичното оцветяване остава по-неуловимо. Има много примери за вредни или по друг начин нерентабилни плячки, които са слабо апозематични или дори загадъчни [напр. Жаби (9) и щурци (10)] и други примери за невредни или по друг начин печеливши плячки, проявяващи ярко оцветяване [напр. Жаби (11) и птици (12)]. Като се има предвид тази вариация в много системи, много изследователи са се опитали да идентифицират специфичните параметри, отговорни за развитието на апозематичното оцветяване (прегледани в референции 13 и 14). По-голямата част от тях могат да бъдат класифицирани като един от двата типа: фактори, допринасящи за нерентабилност или вредност на плячката и фактори, допринасящи за ефикасността на визуалната комуникация между хищник и плячка.

Точните филогении са мощна рамка за сравнителна биология и изследване на адаптацията. Тази историческа перспектива обаче обикновено не се използва при изследването на апозематизма (39). Многобройни филогенетични анализи на връзките между видовете Papilio са предоставили множество генетични данни за тестване на филогенетични хипотези (40–43). Тук ние включваме филогенетична информация, за да изследваме еволюцията на апозематизма в ларвите на Papilio. Използвайки филогенетично параметрично зареждане (44), ние оценяваме колко пъти е възникнал апосематизъм в рода Papilio. Освен това, използвайки тестове за концентрирани промени (45) и филогенетично независими контрасти (46), ние изрично тестваме хипотези относно еволюцията на апозематизма, тъй като той е свързан с диетичната специализация, химическата специализация и сигналната среда.

Резултати

Филогенетични реконструкции и произход на апозематизма в Papilio Larvae.

И парсимонията, и байесовите реконструкции са в съответствие с предишни проучвания (фиг. 1) (40–43), въпреки че байесовите анализи показват по-голяма разделителна способност сред някои таксони, отколкото парсимонтен подход. Реконструкциите на парсимони на морфологията на ларвите предполагат пет независими произхода на апозематичните ларви (фиг. 1). Шести произход може да е възникнал и в популациите на Papilio demodocus в Южна Африка. Не успяхме обаче да определим морфологията на ларвите на екземпляра за възрастни, така че екземплярът P. demodocus от Южна Африка беше третиран като неапосематичен за всички следващи анализи (вж. Дискусия за допълнителни подробности относно апозематизма в P. demodocus).

Връзки между видовете Papilio в това проучване. Числата над клоновете отразяват байесовите задни вероятности, а числата под клоните представляват максимална подкрепа за зареждане на съкровище. Вижте текста за подробности за тестовете. Дължините на клоните представляват консенсусни дължини на клонове от байесов анализ.

Използвайки параметрични анализи за начално зареждане, ние отхвърлихме един произход (P Вижте тази таблица:

  • Преглед на линия
  • Преглед на изскачащия прозорец

Резултати от тестове за концентрирани промени

Резултати от независими филогенетични контрасти

Еволюцията на ларвеното апосематично оцветяване не е била предсказана от присъствието на алкалоиди, феноли, терпеноиди, тритерпеноиди или кумарини според тестовете за концентрирани промени (Таблица 1). Също така, във филогенетичните независими контрасти не открихме подкрепа за връзката между броя на химичните съединения в храната и апозематичното оцветяване (Таблица 2).

Сигнална среда и апозематизъм.

И трите теста за връзка между сигналната среда и еволюцията на апозематично оцветяване бяха значителни (Таблица 1). Храненето с билки (P = 0,03) и отсъствието на дървета в диетата (P = 0,02) предсказват развитието на апозематични ларви. Три от петте възстановени произхода на апозематизма са свързани с родове, които се хранят с билки и нямат дървета в диетата си (фиг. 2). Освен това, храненето с тесни листа (листа от 0 до 20 mm) също е свързано с развитието на апозематично оцветяване при ларвите на Papilio (P = 0,005) (Таблица 1). Четири от петте реконструирани произхода на апозематизма са свързани с родове, чиято диета включва теснолистни растения (фиг. 2).

Реконструкции на предците на байесовата филогения. Удебелените клони отразяват родовете с билки в диетата, а оранжевите сенчести клони показват тесни листа в диетата. Засенчените кутии показват таксони с апозематични ларви.

Дискусия

Апозематичното оцветяване е визуален сигнал, чието предаване и приемане е силно повлияно от сигналната среда на взаимодействието. Тази среда може да подпомогне или ограничи разпространението и поддържането на апозематично оцветяване. В рамките на Papilio апозематичното оцветяване се е развило независимо минимум четири пъти (фиг. 2). Нашите резултати показват, че нито диетичната специализация (брой семейства, родове или видове), нито химическата специализация (наличие/отсъствие на определени токсични съединения) не са силно свързани с развитието на апозематично сигнализиране в Papilio (Таблици 1 и 2). Формата за растеж на гостоприемното растение и ширината на листата, нашите прокси за сигналната среда за взаимодействието между плячката и хищника, влияят върху еволюцията на апозематични ларви в Papilio. Наличието на билки, отсъствието на дървета и наличието на теснолистни растения в храната на ларвите са свързани с развитието на апозематичното оцветяване (Таблица 1 и Фиг. 2).

Въпреки че специализацията по диети за вредни растения гостоприемници и токсични химикали се е случвала многократно в рода Papilio, нашето проучване показва, че специализацията сама по себе си не води до еволюция на апозематично оцветяване в този род. Диетата на ларвите на Papilio включва токсични растения, видовете Papilio се различават по степента си на специализация (виж 28 и това проучване), а апозематичните ларви на Papilio са защитени химически и е известно, че възпират атаката на хищници (34–37). Въпреки това, за разлика от подобни изследвания, включващи отровни жаби стрели (17, 18), ние не намерихме подкрепа за връзка между диетата или химическата специализация и развитието на апозематизма в Papilio. Специализираните родове на Папилио е еднакво вероятно да развият апосематизъм, както и генералистичните родове.

Нашите резултати демонстрираха, че сигналната среда насърчава еволюцията на апозематично оцветяване в Papilio. Апозематичните цветни сигнали са продуктите на визуалната комуникация между плячка и хищник. Както всички визуални сигнали, апозематичният сигнал трябва ефективно да се излъчва от плячката, да се предава през околната среда и да се приема от хищника (20). В апосематизма токсичната плячка може да развие визуален сигнал, който увеличава както ефикасността на сигнала, така и надеждността на реакцията на хищник. В допълнение, приемащият хищник развива сензорна и когнитивна техника, за да увеличи приемането, обработката и дискриминацията на сигнала (20). Тези възможности насърчават точното и последователно вземане на решения от хищника, което води до взаимна изгода както за сигнализиране на плячка, така и за получаване на хищник. По този начин еволюцията на визуален апозематичен сигнал ще бъде силно медиирана от две характеристики на сигналната среда: визуален фон и хищническа гилдия.

Традиционно визуалният фон не се разглежда като важен компонент на апозематичното оцветяване, тъй като криптичните сигнали се считат за по-ограничени от визуалния фон, отколкото забележимите сигнали (13). Въпреки това, визуалният фон вероятно играе ключова роля за функционалните ползи от апозематичното оцветяване (23). Хищниците кодират визуална информация за фона, когато се учат да избягват неприятна плячка (25), а вариацията във визуалния фон може да попречи на дискриминацията на хищниците, ученето и паметта (24). За Papilio визуалният фон на билките или теснолистните растения може да има по-добри и по-последователни качества, като цвят или контраст на яркостта, отколкото визуалния фон на дървета или широколистни растения. Това от своя страна може да насърчи функционалните предимства на апозематичния сигнал. Това е относително неизследвана перспектива за еволюцията на апозематичното оцветяване и изисква бъдещо разследване, особено в областта.

С нашите резултати не можахме да разграничим тези два основни контекстуални параметъра на сигналната среда, визуалния фон и хищническата гилдия, така че не успяхме да различим относителното им значение. Ако визуалният фон е важен фактор, определящ развитието на апозематизма, степента на хищничество при ларви, хранещи се с теснолистни дървета, не трябва да се различава от хищничеството при ларви, хранени с теснолистни билки. Като алтернатива, ако различията в хищническите гилдии сред формите на растеж влияят върху развитието на апозематизма, степента на хищничество трябва да варира в зависимост от формата на растеж, независимо от размера на листата. Освен Papilio, има и други системи, при които апозематични видове насекоми се срещат върху билки и храсти, докато техните криптични конгенери се срещат върху горски дървета, които налагат бъдещо разследване [напр. Хризомелидни бръмбари, гъсеници от молец и бръмбари от калинки (55)].

Апозематичното оцветяване е сумирането на много компоненти: токсичност на плячката, сигнализация на плячката, приемане на хищник и решение на хищника. Специализирането на диетата с плячка и произтичащата токсичност на плячката са само два компонента на това явление. Това обаче не винаги води до еволюция и поддържане на апозематично оцветяване. Други фактори като визуален фон и общност на хищници играят съществена роля в еволюцията на апозематичното оцветяване. Тук имаме сериозни косвени доказателства, че сигналната среда е от съществено значение за еволюцията на апозематичното оцветяване.

Материали и методи

Оцветяване на ларвите.

Данните за морфологията на ларвите са събрани от публикувани описания [подкрепяща информация (SI) Таблица 3]. Всички ларви на Papilio имат много подобна птица, отпадаща имитиращ модел на оцветяване до четвъртата или петата възраст. В този момент на развитие те проявяват един от трите различни фенотипа: птица, която изпуска имитация (криптична, неапосематична), зелена имитация на змия (стряскаща или загадъчна, неапосематична) или ларва със зелен или черен фон с оранжеви или жълти точки и черни и бели ленти (апозематични) (фиг. 3). За това проучване апозематичното оцветяване се определя като сигнален модел, който служи за реклама на нерентабилността на своя носител пред потенциални хищници, обикновено в полза както на плячката, така и на хищника. Доказателствата за поведение показват, че тези апосематични цветни ларви на Papilio са неприятни за птиците и че описаният цветен модел увеличава избягването на хищници чрез учене и задържане на паметта (28, 36, 37, 56, 57). Някои автори твърдят, че този цвят на ларвите е загадъчен, а не апозематичен (58). Последните поведенчески проучвания обаче показват, че моделът е тайнствен за хищниците от разстояние, но има апозематична функция, след като хищникът е в непосредствена близост до ларвата (38).