Ларвите на монарха са специалисти тревопасни растения от семейство Asclepiadaceae (млечни растения) и са регистрирани да се хранят с 27 различни северноамерикански вида от това семейство (Malcolm and Brower 1989). Отделящите ларви токсични стероиди, известни като карденолиди, от млечни водорасли (Brower 1969; Brower & Glazier 1975; Malcolm 1991, 1995) и те използват тези карденолиди като защита срещу хищници. Лошият вкус и токсичността както на ларвите, така и на възрастните се рекламират чрез забележимо, предупредително оцветяване. Когато птица или друг хищник вкуси монарх, тя се научава да свързва този цветен модел с лошия вкус и избягва да жертва на монарси в бъдеще.

Как химикалите в млечните водорасли се възползват от монарсите?

В началото на 20-ти век, Poulton (1909) предполага, че причината, поради която монарсите се хранят само с млечни водорасли, може да се дължи на това, че химикалите в млечните растения им осигуряват известна защита от хищници. Въпреки това, едва през 60-те години изследователите откриват, че карденолидите са химикалите в млечните водорасли, които правят монарсите токсични и с горчив вкус (Parsons 1965). Оттогава няколко проучвания показват, че монарсите са в състояние да изолират тези токсични съединения. Например, Фигура 1, извлечена от данни, събрани от Malcolm and Brower (1989), показва диапазона на концентрациите на карденолиди, открити в един вид млечни растения, Asclepias viridis (Зелени антилопехорни) и възрастни монарси, които се хранят с тази млечка като ларви. Тъй като възрастните не ядат млечни водорасли, това показва, че те са съхранявали карденолидите, които са погълнали като ларви.

milkweed

Разпределение на честотата на концентрациите на карденолиди в A. viridis (събрани в Луизиана) и пеперуди монарх, хранени с този вид. Това показва, че монарсите са в състояние да съхраняват карденолиди, които поглъщат като ларви. (Снимка: Данни от Malcolm and Brower (1989))

Карденолидите, получени от млечни водорасли, правят монарсите токсични за много гръбначни хищници (напр. Brower et al. 1974, Rothschild et al. 1975). Например, пленници, хранени с монарси, съдържащи карденолиди, изхвърлят след ядене на монарсите и вероятността за тяхното изхвърляне се увеличава с увеличаване на концентрацията на карденолиди в монарха (напр. Brower 1969, Brower et al. 1972, Brower and Glazier 1975). Друга работа показва, че дивите монарси, съдържащи високи нива на карденолиди, също са по-малко податливи на естествено хищничество както от птици (Fink and Brower 1981), така и от мишки (Glendinning et al. 1988).

Защитата от гръбначни хищници е може би най-важна за по-късните ларвни инсталации, какавидите и възрастните, докато по-ранните екземпляри са по-склонни да бъдат изядени от членестоноги като акари, паяци, мравки, оси и бъгове. Гръбначните животни са склонни да живеят дълго и могат да използват ученето, за да избягват вредните храни и повечето хора се съгласяват, че ярките цветове, открити на монарсите и други токсични насекоми, помагат да ги идентифицират за гръбначни хищници, които са се научили да свързват тези цветове с лоши вкусове ( напр. Turner 1984). Не е ясно обаче, че безгръбначните хищници се научават да свързват ярките цветове с лошия вкус или дори че монарсите са токсични за безгръбначните хищници. Липсата на знания за връзката между млечни водорасли, монарси и безгръбначни хищници представлява важна празнина в нашите знания.

Въз основа на докладваните данни за MLMP, повечето смъртност на монарси вероятно се случва в ранните етапи. Както се споменава по-горе, част от тази смъртност се дължи на хищническо хищничество. Ларвите на Chrysoperla rufilabris (Green Lacewing) са обикновен обитател на млечни видове и ненаситен хищник на монархи яйца. Проучване на Monarch Lab от 2007 г. установи, че ларвите на C. rufilabris са изчерпали 35 яйца от млечни водорасли за 24 часа, привидно незасегнати от токсичността на монарха. Резултатите от това проучване демонстрират податливостта на монарсите към хищничество от безгръбначни и предоставят ценна информация за бъдещи изследвания на хищническото хищничество и чувствителността на карденолидите (Monarchs in a Changing World: Biology and Conservation of an Iconic Insect).

1) хищническа хищническа грешка (снимка: Gail Gilliland); 2) Хищническа ларва на хищници (снимка: Мат Кайзер); 3) Безгръбначни хищници (снимка: Sondra Cabell)

Вариация сред млечни плевели и монарси в концентрация на токсини

Roeske et al. (1976) показват, че различните видове млечни водорасли съдържат различни концентрации на токсини и че монарсите, отглеждани върху тези видове, също варират в количеството на токсините в телата си. Няма обаче перфектна връзка между количеството карденолиди в растенията и монарсите, които ги консумират. Фигура 3 показва концентрацията на карденолиди в различни видове млечни водорасли и концентрациите при възрастни монарси, които са били хранени с тези млечни животни като ларви. Монарсите, хранени с A. viridis от Флорида, са имали най-високите концентрации на карденолиди, въпреки че самите растения са с междинни нива. Изглежда, че монарсите, хранени с високи карденолидни растения, не концентрират токсините толкова ефективно, колкото монарсите от междинни и ниско карденолидни растения (Malcolm and Brower 1989).

Средни концентрации на карденолиди в 12 вида млечни водорасли и монарсите са хранели тези растения като ларви. Всяка точка представлява средни стойности от 18 до 158 двойки растения и монарси. (Снимка: Данни от Malcolm and Brower (1989))

В допълнение към вариациите в концентрацията на карденолиди между млечните растения от различни видове, има и много вариации в растителните видове. Например, един от растителните видове, показани на фигура 3, A. syriaca (обикновена млечна трева), има концентрации на карденолиди в диапазона от 0 до 792 µg/0,1 g сухо тегло (Malcolm и Brower 1989). Въпреки че не е напълно ясно какво причинява толкова много вариации, работата на Стив Малкълм и неговите сътрудници (напр. Малкълм и Залуцки 1996) показва, че растенията произвеждат повече карденолиди в рамките на 24 часа след повредата. Това предполага, че карденолидите са пример за „индуцируема“ растителна защита; това би било от полза за растението, тъй като то би инвестирало в защитни средства само когато имаше нужда от тях. Може би вариацията в концентрацията на растителни карденолиди се дължи отчасти на вариацията в увреждането от тревопасните животни.

Изследванията на Алфонсо Алонсо показват, че монарсите губят карденолиди с напредването на възрастта. За период от 30 дни концентрацията на карденолиди в крилата и корема на монарсите, държани в клетка на открито, намалява с около 600 µg/0,1 g сухо тегло (Alonso-Mejia and Brower 1994). Подобни намаления в концентрацията се наблюдават през периода на презимуване в Мексико (Alonso 1996), което предполага, че монарсите стават по-малко защитени от хищници с напредването на възрастта. Алонсо смята, че това намаление се дължи на загуба на котлен камък от крилата на пеперудите, денатурация на карденолидите и екскреция (Alonso 1996).

Ефекти на защитата от млечни треви върху монархите личинки

Много хора смятат, че монарсите са специалисти, които правят малко разходи за хранене с млечни водорасли. Всъщност изглежда, че те се възползват както от хранителна, така и от защитна гледна точка от диетата си с млечни водорасли (Malcolm 1991, 1995). Растенията обаче използват разнообразни защитни средства срещу животните, които ги ядат, а карденолидите в млечните водорасли присъстват за защита на растенията, а не за защита на монарсите, които ги ядат. Защитната система на млечните водорасли е добре описана от Dussourd (1993): "Листата на млечните водорасли съдържат разклоняваща се мрежа от латексови канали, под налягане със смъртоносна варя от токсични карденолиди в бързо втвърдяващо се лепило." Поради това не би трябвало да е изненадващо, че монарсите страдат от лоши последици от храненето с млечни водорасли.

Експериментални доказателства показват, че ларвите са негативно повлияни от млечния латекс, характерен за млечните водорасли, който може да окапа мандибулите на малките ларви, така че да не могат повече да се хранят. Zalucki & Brower (1992) проведоха експеримент, в който проследиха почти 700 монарси от етапа на яйцето до втория етап. Те открили много ниска преживяемост (от 3 до 11%) и установили, че около 30% от ларвите са били убити, когато са потънали в латекс от млечни водорасли. В подкрепа на този резултат, Malcolm and Zalucki (1996) и Zalucki & Malcolm (1998) установяват по-висока преживяемост на ларвите от първа възраст, когато се хранят с листа, на които латексният поток е бил прекъснат.

В допълнение към негативните ефекти на латекса, има доказателства, че монарсите могат да бъдат повлияни и негативно от карденолиди от млечни водорасли (Zalucki et al. 1990). Преживяемостта в ранна възраст е по-ниска при растения с високи нива на карденолиди и ларвите, които са погълнали част от латекса, имат силен отговор, както е описано от Zalucki & Brower (1992): „предната част на тялото на ларвата изглеждаше бледа, ларвата облегнат на копринената подложка, зае позиция с закотвени пролеги и повдигна предната част на тялото си и прибра главата си надолу. Ларвата щеше да остане каталептична в това положение до 10 минути, преди да продължи да хапе. Други доказателства, че високите нива на карденолиди могат да бъдат вредни за ларвите, е фактът, че женските предпочитат да яйцеклетки върху растения, които имат междинни нива на този токсин (Zalucki et al. 1990, Oyeyele and Zalucki 1990, Van Hook and Zalucki 1991).

Изглежда, че ларвите на монарха използват различни стратегии, за да избегнат тези афекти. Малките ларви използват „изкопно“ поведение, при което те дъвчат малък кръг през повърхността на листа, като правят кръгла зона, към която латексът не тече. По-големите ларви прерязват средата на жилото на листа, като отрязват потока от латекс към целия лист. И двете поведения осигуряват защита от лепкавия латекс, а вероятно и от токсините, които са по-концентрирани в латекса (Zalucki and Brower 1992).

1) Ларва, изпълняваща окопно поведение (снимка: Том Колинс), 2) Хранене на 5-ти етап (Дени Брукс), 3) Признаци на монарх тревопасни на млечни водорасли (снимка: Деб Марчински)