Редактирано от Дейвид Л. Денлингер, Държавният университет в Охайо, Колумб, Охайо, и одобрено на 25 октомври 2019 г. (получено за преглед на 24 юли 2019 г.)

родното

Значимост

Производството на култури в промишлен мащаб чрез монокултури е довело до „зелени пустини“ на намалено биологично разнообразие в много райони по света. Такива опростени пейзажи могат да повлияят на екосистемните услуги като опрашване. Тук представяме мащабно, надлъжно проучване на управляваните пчелни семейства в контекста на монокултурите на царевица и соя. Нашите резултати разкриват кратък прилив на растеж на колонии по време на цъфтежа на соята, последван от по-дълъг период на недостиг на фураж, което води до спад в няколко аспекта на здравето на пчелните пчели както на колонии, така и на отделни нива. Демонстрираме, че този спад е обратим, когато медоносните пчели имат достъп до местни многогодишни растения (т.е. прерия). Нашите резултати показват, че устойчивото управление на опрашители в пейзажи, доминирани от монокултури, може да бъде постигнато чрез реинтеграция на местното биологично разнообразие.

Резюме

С нарастването на човешката популация (1) загубата на местообитания от антропогенни промени в ландшафта застрашава здравето и съществуването на много видове (2). Все по-голямото търсене на храни и биогорива след разрастването на човешкото население изисква повече земя да бъде предназначена за селскостопанско производство (3, 4). Глобалното използване на земята се е променило, за да отговори на това търсене, като природните зони и по-малките селскостопански предприятия се трансформират във високодобивни монокултури (5 ⇓ –7), но с известни разходи (8). Монокултурите могат да имат значително отрицателно въздействие върху околната среда върху качеството на почвата, водата и въздуха и когато се съчетае с премахването на местни, некултурни местообитания, тази форма на земеделие е свързана с намаляване на популациите на опрашители (9 ⇓ ⇓ ⇓ –13). Това преобразуване предизвиква опасения за намалено опрашване на култури и диви растения, което може да доведе до намаляване на земеделското производство и предоставянето на екосистемни услуги (14).

В световен мащаб медоносните пчели (Apis mellifera) са икономически най-важният опрашител на посевите, като само пчелните семейства в САЩ са отговорни за над 15 милиарда долара годишно (10, 15). Подобно на други видове пчели, медоносните пчели са предизвикани от екологичен стрес, който намалява оцеляването на колониите, като загубите в цялата страна достигат до 60% в зависимост от местоположението им в континенталната част на САЩ. Този процент е по-висок, отколкото пчеларите смятат за устойчив (16 ⇓ ⇓ –19), което води до увеличени разходи за услуги по опрашване по договор (15, 20). Тези загуби са свързани с множество, потенциално взаимодействащи стресори, включително натиск от вредители/патогени, излагане на пестициди и недостиг на хранителни вещества (9, 11, 21, 22), всички свързани с антропогенно влияние (23, 24).

Как медоносните пчели реагират на пейзажи, които стават все по-доминирани от интензивното земеделие, особено на култури, за които се смята, че имат ограничена хранителна полза? Проучванията в цялата страна показват, че някои от най-тежките загуби на колонии се случват в средния запад на САЩ (16, 18, 25), регион с голямо селскостопанско производство (5). Освен това използването на земеделска земя е свързано с по-ниски количества протеин в складирания прашец (26), по-ниско производство на мед (27, 28) и намалено физиологично здраве на пчелите (29, 30). Преобразуването на необработена земя в култури е свързано с намаляване на пригодността за продуктивни пчелини (4, 7) и няколко ключови показателя за здравето и производителността на пчелите (31 ⇓ –33) в региона на Северните Велики равнини на САЩ, където селскостопанската интензификация наскоро се увеличи (4, 24, 34).

Докато популярната преса описва емоционално регионите, които са селскостопански продуктивни, но лишени от биологично разнообразие, като „зелени пустини“ (35), полетата с царевица и соя могат да приемат десетки видове опрашители (36). Освен това, увеличаването на обработваемите площи може да корелира с подобрения в ключовите показатели за растежа на пчелите като натрупване на храна (37), тъй като масово цъфтящи култури или некултурни растения, отглеждащи се в полетата, могат да осигурят фураж за медоносните пчели и дивите пчели (38 ⇓ –40). По този начин остава неясно дали ландшафтите с интензивно отглеждане са като цяло положителни или нетни отрицателни за управляваните опрашители като медоносните пчели. Изследванията на реакциите на медоносните пчели на растениевъдството, които не изследват сезонното излагане на особености на ландшафта, могат да пропуснат промени във фенологията, които могат да бъдат важни за здравето на колониите и отделните пчелни пчели. Определянето на нетните ефекти на земеделието върху оцеляването на медоносните пчели изисква многосезонни, надлъжни проучвания на реплицирани, контролирани от изследователите колонии, вградени в множество видове агроекосистеми.

Тук описваме цялостно, надлъжно проучване на растежа на колониите и храненето на пчелите в един от най-интензивно отглежданите райони на света, Айова в САЩ, многогодишен лидер в производството на царевица и соя (41), с 92,6% на държавата, посветена на земеделието и 72,9%, засадени с едногодишни култури (42). Въпреки тази обща липса на ландшафтно разнообразие, различията в земеползването в държавата могат да обяснят изобилието и разнообразието на ключовите членове на насекомата общност, открити в соевите полета (43 ⇓ ⇓ –46). Чрез поставянето на пчелни семейства до соевите полета и цялостното проучване на реакцията им към вариациите в земеползването около тези полета, можем да разберем как медоносните пчели реагират на силно интензивен селскостопански пейзаж и започват да прогнозират бъдещето на здравето на пчелните пчели в други региони, подложени на подобно интензификация на селското стопанство (4, 7, 24, 31, 32). Аналогични надлъжни подходи могат да се използват за оценка на усилването в други системи за отглеждане.

Поставихме пчелини от 4 колонии в съседство с търговските соеви полета, заобиколени в радиус 1,6 км (7) или от мнозинство от обработваеми площи (средно 83,9% ± 0,023 SEM царевица и соя; наричано „високо отглеждане“) или малцинство от обработваема земя (средно 38,2% ± 0,053 SEM царевица и соя; „ниско отглеждане“). Останалите части от тези ландшафти се състоят от по-трайни, необработени характеристики (т.е. гори, пасища/пасища, градско развитие). Избрахме тези 2 категории земеползване като крайности в диапазона, за който е доказано, че влияе върху разнообразието и изобилието от насекоми съобщества в соевите полета на Айова (39 ⇓ ⇓ –42). Към средата на сезона пчелини в ландшафтите с високо отглеждане имат най-много популации и най-тежки кошери. В края на август всички колонии, независимо от околната употреба на земята, рязко намаляват, което предполага, че - независимо от околната среда - интензивно отглежданите ландшафти могат да бъдат слабо подходящи за устойчиво, продължително през лятото пчеларство. Освен това ние демонстрираме, че този спад в здравето на колониите е смекчен чрез осигуряване на достъп на колониите до по-разнообразни местни фуражи (т.е. прерия), което предполага, че добавянето на цъфтящи ресурси в края на вегетационния сезон има потенциала да обърне някои негативни ефекти, произтичащи от текущ пейзаж.

Резултати

Пчелините бяха по-тежки в пейзажи с висока обработка от ниска обработка.

И през двете години пчелини, държани в непосредствена близост до соевите полета в ландшафтите с висока обработка, бяха по-тежки (фиг. 1А) (F1, 17,38 = 5,66, P = 0,0291), с незначително по-големи незрели популации на пчелите (фиг. 1Б) (F1, 17,33 = 3,63, P = 0,0737) и по-високи популации на възрастни пчели (Фиг. 1C) (F1, 8 = 6,53, P = 0,0339) от тези в ландшафтите с ниско култивиране. Всички показатели за растежа на колониите варираха значително в рамките на една година (F12, 126,1 = 38,13, P ≤ 0,0001; F12, 116,3 = 16,72, P ≤ 0,0001; F9, 72 = 31,12, P ≤ 0,0001 за тегло, незряла популация и възрастно население, съответно). Също така открихме взаимодействия между категорията на отглеждане и седмицата на вземане на проби за тегло на пчелина (F12, 127,4 = 3,22, P = 0,0005) и възрастни популации пчели (F9, 72 = 5,74, P ≤ 0,0001), както е обсъдено по-долу. Въпреки това, теглото (F1, 20,25 = 0,70, P = 0,4121) и незрелото население (F1, 34,79 = 3,08, P = 0,0882) не варират според годината. Не наблюдавахме значителна разлика в хранителното състояние на пчелите, както се изчислява по съдържание на липиди (т.е. запаси от мазнини), между категориите на отглеждане (фиг. 1D) (F1, 69 = 1,28, P = 0,2625) или годините на вземане на проби (F1, 69 = 1,22, P = 0,2735) и не е имало взаимодействие между категориите пейзаж и седмицата на вземане на проби (F4, 69 = 0,65, P = 0,6298).

Пасеките в ландшафтите с висока култура растат и намаляват с по-бързи темпове. Средният абсолютен темп на нарастване и намаляване на теглото в пчеларството в колонии, заобиколени от ландшафти с високи (червени плътни решетки) и ниско култивирани (лилави и решетки) през 2015 и 2016 г., означава ± SEM. Темпът на растеж включва всички времеви точки от 22 до 30 седмици, изчислени по месеци (май, юни, юли). Темпът на спад включва всички времеви точки от седмици 32 до 43, изчислени по месеци (август, септември, октомври). Резултати, базирани на ANOVA от смесен модел, с post hoc контрасти в рамките на и между леченията; буквите представляват значение между категориите на отглеждане P ⇓ –56), въпреки че производството на нектар варира в зависимост от сорта и условията на отглеждане (38, 57, 58). Нектарните фуражи случайно влизат в контакт с цветен прашец по време на изхранването [т.е. залепване за косми (59)], а наблюденията от съхранен мед в нашите колонии разкриват следи както от соев прашец, така и от прашец от детелина (приложение SI, таблица S13). Въпреки че в меда са присъствали следи от полени на двете растения, тези наблюдения не ни позволяват да определим кога и до каква степен едно растение е допринесло за цялостното производство на мед. Като цяло тези наблюдения предполагат, че кошерите в ландшафтите с високо отглеждане може да са станали по-тежки и с по-бързи темпове, тъй като е имало повече нектар фураж.

Както в ландшафтите с висока, така и с ниска култура, колониите разчитат на изумително ограничен брой растения, предимно на детелина (фиг. 3В), за прашец, което предполага, че земеделските пейзажи като цяло не осигуряват разнообразен прашец за пчелите. Пчелите използват полени като основен източник на протеини, липиди и микроелементи (50); освен това медоносните пчели са опрашители от общ характер и предпочитат диети със смесен прашец (61). Полифлорните поленови диети се свързват с по-дълъг живот на пчелите (62, 63), повишена устойчивост срещу патогени (64 64 –66) и могат да взаимодействат с отговора им на експозиция на пестициди (67). Разчитането на колонии на ограничена поленова диета може да допринесе за стреса на пчелите в агроекосистемите; първо, достъпът до цветен прашец се осъществява само през част от сезона, и второ, дори когато цветният прашец е най-богат, липсата на разнообразие може да доведе до колонии, които са по-малко толерантни към други стресори (21).

Излагането на пестициди е значителен стрес, който изпитват пчелите в селскостопанските пейзажи (9), а от 2000 г. употребата на инсектициди върху соята се е увеличила, отчасти поради инвазивната соева листна въшка (76, 77). Въпреки че не контролирахме употребата на инсектициди в рамките на нашите експерименти, не наблюдавахме доказателства за пряко, смъртоносно излагане на инсектициди в нито една от нашите колонии. За разлика от тях, колониите се представят по-добре в райони с по-високо отглеждане, особено по време на период, когато се препоръчва използването на инсектициди за предотвратяване на огнища на листни въшки [т.е. периодът на цъфтеж на соята (76)]. Освен това не са прилагани листни инсектициди върху нито едно от съседните соеви полета, въпреки че приложенията са могли да се появят в околния пейзаж, което може да доведе до сублетално излагане. По този начин не можем да изключим евентуално взаимодействие между сублеталното излагане на инсектициди и наличието на фураж, допринасящо за хранителните дефицити при пчелите кърмачки. Необходима е бъдеща експериментална работа, за да се разбере по-добре взаимодействието между хранителния стрес и експозицията на сублетален пестицид в полеви условия.

Заключения

През 2016 г. в Айова са засадени 5,62 милиона ха царевица и 3,84 милиона ха соя (78), което я прави най-добрият производител на двете култури, като посвещава най-високия процент от своя пейзаж (72,9%) на тяхното производство в сравнение с всяка друга САЩ държава (79). Този екстремен пример за растениевъдство представлява най-лошият сценарий за изучаване на това как трансформацията на ландшафта може да повлияе на хранителните запаси за пчелите, като по-голямата част от ландшафта е заета от култури, които осигуряват ограничени флорални ресурси. Тази трансформация се случва другаде, като важни пчеларски държави като Северна и Южна Дакота увеличават производството си на царевица и соя през последното десетилетие (4). Докато фокусът ни е върху медоносните пчели, много други фауни на насекоми вероятно ще бъдат повлияни от преобразуването на многогодишни тревни площи за годишно производство на реколта (80).

Със загуба на флорални ресурси и повишен риск от излагане на инсектициди, свързани с производството на много едногодишни култури, такъв пейзаж вече не е ли подходящ за медоносните пчели или други опрашители? Нашите резултати показват, че интензификацията на селското стопанство може да доведе до пчелни семейства, които изпитват лоши хранителни условия, особено в края на лятото и есента, и зависимост от ограничен брой флорални ресурси, които растат предимно в полетата край селскостопанските ферми. Отстранихме тези недостатъци, като осигурихме достъп на пчелите до прерията; излагането на разнообразен фураж в края на лятото успешно обърна рязкото намаляване на теглото и подобри запасите от пчелни липиди, което е ключ към успешното презимуване (48, 68, 81, 82), което предполага, че дори в най-екстремните пейзажи спадът на колониите не е неизбежно, ако има налични петна от подходящо местообитание (24).

Нашите данни не ни позволяват да определим относителния принос на общата наличност на фуража или увеличеното фуражно разнообразие към тези предимства. Докато медоносните пчели могат да оцелеят при диети с ниско разнообразие, те се представят най-добре при смесени растителни източници (50, 62, 83, 84), а по-разнообразният прашец може да подобри устойчивостта на патогени (64, 65) и пестициди (67, 85). По този начин, осигуряването на медни пчели фураж в края на лятото под формата на прерия може да подобри натрупването на храна в колониите (както се вижда от увеличеното тегло на колонията), физиологичното здраве на техните пчели (повишени липиди) и потенциално да увеличи тяхната устойчивост на други стресови фактори. Усилията за прилагане на тези констатации трябва да разгледат до каква степен количеството и разнообразието на фуража, независимо един от друг, влияят върху продуктивността и здравето на пчелните пчели. По-нататъшното изясняване на хранителните дефицити в селскостопанските ландшафти може да помогне за информиране на усилията за ефективно подобряване на местообитанията на опрашители в интензивно отглежданите региони. Освен това преместването на семейства пчелни пчели в ограничените петна от прерии, налични в тези системи, вероятно не е устойчиво средство за защита; усилията за интегриране на местната растителност в и около селскостопанските полета могат да подобрят здравето на пчелите, като същевременно осигурят други ползи (24, 74).

Методи

Избор на сайт.

Количествено определяне на съдържанието на липиди.

За измерване на нивата на липидите в колониите при пчелите-кърмачки, взети проби от всяка дата са обработени по протокола на Toth и Robinson (90), както е модифициран в Dolezal et al. (30). Приблизително 50 пчелни сестрички по маса бяха хомогенизирани в течен азот и около 0,25 g хомогенат бяха взети под проби и претеглени. Съдържанието на липиди се определя количествено чрез фосфорно-ванилинов спектрофотометричен анализ и липидите се изчисляват като милиграм липид/милиграм пчелна маса.

Събиране и количествено определяне на полени.

За количествено определяне на цветен прашец, събран от медоносните пчели във всяка категория на отглеждане, във всеки пчелин е избрана произволно колония, за да получи капан за полени (снабдяване с пчелни планински пчели). Този капан е бил прикрепен към предната част на кошера и изисква пчелите да търсят храна, за да преминат през пластмасова плоча, която освобождава прашец от пчелите и се събира в тиган. Въпреки че събирането на цветен прашец може да варира в зависимост от колонията (32), капаните на цветен прашец бяха добавени само към 1 колония на пчелин, за да се намали общия стрес до растежа на колониите на пчелина. Всеки капан беше отворен за 24 часа всяка седмица през периода от юни до октомври.

От всяка проба от прашец, събрана на всеки ден, се извлича подпроба от 2 g и се сортира по цвят на пелетите. Сортираните пелети се претеглят, разтварят се в разтвора на Caberla с оцветител fuschin и се монтират върху предметни стъкла (91). Поленът беше идентифициран до възможно най-ниската таксономична единица или морфоспециал, използвайки светлинна микроскопия, за да се наблюдават морфологичните характеристики. За да се потвърди идентификацията на цветен прашец, цветният прашец също се събира от всички цъфтящи растения, намерени близо до всяко място по време на дните на събиране и се сравнява с монтирани екземпляри.

През 2015 г. открихме, че прашецът от детелина е най-разпространеният прашец, събран от медоносните пчели (60,4%) в поленовите капани. За да оценим кога детелината цъфти, създадохме 2 парцела от 10 м 2 около петно ​​от бяла детелина (Trifolium repens) в пчелина за изследване на пчели и оси ISU. Взехме проби за цъфтеж на квадратен метър веднъж седмично, започвайки от 12 юли (седмица 29), когато цъфтежите на детелина бяха в максимално изобилие, и продължихме до 6 септември (седмица 37).

Експеримент за спасяване на прерия.

Статистически анализ.

Растеж на пчелина и съдържание на липиди в култивирани пейзажи.

Всички статистически анализи бяха извършени с помощта на SAS 9.4, за да се изследва как пчелите реагираха на 2-те нива на отглеждане, чрез извършване на анализ на многократни измервания в рамките на линеен модел със смесен ефект, използвайки функцията „proc glimmix“. За да включим годините на сайта в 1 анализ, сме събрали всички дни за проверка по календарна седмица през 2-те години, тъй като измерванията, направени през 2015 и 2016 г., не винаги са се провеждали на една и съща календарна дата и честота. Избягвахме псевдорепликация при оценка на въздействието на категорията на отглеждане върху медоносните пчели чрез усредняване на индивидуални метрики на колонии за всеки пчелин, създавайки единична метрика на ниво сайт (92), тъй като мястото беше единица за репликация.

Растеж на пчелни семейства и съдържание на липиди с времето.

Ресурси фураж, използвани от медоносните пчели (наличие на цветен прашец и спасителен експеримент за достъп до прерии).

За да потвърдим, че пчелини, разположени на места с високо или ниско обработвани ландшафти, имат достъп до различно количество характеристики на ландшафта, извършихме t тестове, сравняващи всеки от типовете земеползване (царевица, соя, пасища, гори, разработени). За да се тестват ефектите от категорията на култивиране върху общия прашец и вида на събрания прашец, е извършен линеен модел със смесен ефект с категория на култивиране, тип цветен прашец (детелина, яребица, следи от полени), година и категория на култивиране/взаимодействие на поленов тип като фиксирани ефекти със сайт като случаен фактор.

За да се тестват ефектите, които прерията имаше върху теглото на колонията и върху съдържанието на липиди в късния сезон, бяха проведени линейни смесени модели, използващи функцията „proc glimmix“, както е изброено по-горе с пейзаж (прерия срещу земеделски обект) и седмица като предикторни променливи и с промяна в теглото от максималното лятно тегло като променлива на отговора.

Наличност на данни.

Данните се съдържат в приложение SI, таблици S1 – S17. Всички други подробности са на разположение при поискване.