Концептуализация на ролите, куриране на данни, официален анализ, придобиване на финансиране, методология, визуализация, писане - оригинален проект, писане - преглед и редактиране

певци

Отдел по физиология на животните, Институт по невробиология, Университет в Тюбинген, Тюбинген, Германия

Роли Концептуализация, методология, надзор, писане - преглед и редактиране

Присъединителна невробиология на вокалната комуникация, Център за интегративна неврология на Вернер Райхард, Университет в Тюбинген, Тюбинген, Германия

Роли Концептуализация, куриране на данни, методология, писане - преглед и редактиране

Отдел по физиология на животните, Институт по невробиология, Университет в Тюбинген, Тюбинген, Германия

Роли Концептуализация, придобиване на финансиране, методология, ресурси, надзор, писане - преглед и редактиране

Отдел по физиология на животните, Институт по невробиология, Университет в Тюбинген, Тюбинген, Германия

  • Катарина Ф. Брехт,
  • Steffen R. Hage,
  • Наталия Гаврилов,
  • Андреас Нидер

Фигури

Резюме

Пойните птици са известни със своите акустично сложни песни. Не е ясно обаче дали пойните птици могат когнитивно да контролират гласовата си продукция. Тук показваме, че гарваните, пойните птици от семейство Корвид, могат да бъдат обучени да упражняват контрол над своите вокализации. В задача за откриване, три мъжки мършави гарвани бързо се научиха да излъчват вокализации в отговор на визуална реплика без присъщо значение (изпитания) и да задържат вокализации в отговор на друга реплика (изпитания за улов). След това две от тези гарвани бяха обучени за задача go/nogo, като цветовете на репликите бяха обърнати, освен че бяха възнаградени за задържане на вокализации на още една реплика (nogo изпитания). Вокализациите в отговор на откриването на репликата бяха временно точни и силно надеждни и при трите врани. Враните също така бързо се научиха да задържат гласовата продукция в nogo изпитания, показвайки, че вокализациите не са произведени от очакване на награда за храна в правилните изпитания. Резултатите демонстрират, че корвидите могат да контролират волево освобождаването и началото на своите вокализации, което предполага, че вокализациите на пойни птици са под когнитивен контрол и могат да бъдат отделени от афективни състояния.

Цитат: Brecht KF, Hage SR, Gavrilov N, Nieder A (2019) Волеви контрол на вокализациите в corvid songbirds. PLoS Biol 17 (8): e3000375. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.3000375

Академичен редактор: Саймън Уилям Таунсенд, Университет в Цюрих, ШВЕЙЦАРИЯ

Получено: 6 януари 2019 г .; Прието: 22 юли 2019 г .; Публикувано: 27 август 2019 г.

Наличност на данни: Всички файлове с данни са достъпни онлайн на https://figshare.com/s/4e591347ba544eeececf. Тази връзка ще бъде публикувана при приемане.

Финансиране: Тази работа беше подкрепена с безвъзмездна помощ от Deutsche Forschungsgemeinschaft на KFB (Номер на безвъзмездна помощ BR 5908/1-1). Финансистите не са играли роля в дизайна на проучването, събирането и анализа на данни, решението за публикуване или подготовката на ръкописа.

Конкуриращи се интереси: Авторите са декларирали, че не съществуват конкуриращи се интереси.

Съкращения: NCL, nidopallium caudolaterale; Компютър, персонален компютър; RA, стабилно ядро ​​на аркопалиума; RGB, червено-зелено-синьо

Въведение

Вокализациите на Songbird са сложни и сложни комуникативни сигнали, чиито поведенчески и невронални основи са широко проучени [1–3]. Подобно на вокализациите на други птици, те не само играят важна роля в размножаването и отбраната на териториите, но също така служат за осигуряване на социално сближаване, координиране на мобинг на хищници или набиране на храна и позволяват индивидуално разпознаване [4]. За разлика от комуникативните сигнали на повечето животински таксони, вокализациите на пойни птици се научават чрез имитация [5–7] и показват известна степен на гъвкавост [8] в началото [9], социален контекст [10,11] и структура [12, 13]. Тази гъвкавост потенциално показва, че вокализациите на пойни птици са под волеви контрол. Наблюдаваната, обаче, зависима от контекста променливост при вокализациите на птици може просто да се движи от неволеви механизми и не е необходимо да се основава на когнитивния контрол. Всъщност промените в разговорите за мобинг в зависимост от размера на измъчения хищник [12] или качеството на храната [14] могат да бъдат обяснени с промени в възбудата [15]. Тук представяме директен тест на предположенията, че пойните птици могат да контролират волево вокализацията си в смисъл, че могат да бъдат излъчвани или инхибирани по желание, за разлика от това, че са неволни реакции на храна, партньори или хищници и са до голяма степен зависими от афективните състояния.

За да се демонстрират „волеви вокализации“, трябва да бъдат изпълнени единно три критерия: Първо, вокализациите трябва да бъдат произнесени в отговор на произволен стимул за инструкция, който е неутрален по своята стойност или емоционална валентност. Второ, вокализациите трябва да се произнасят по начин, който зависи от времето на стимула на инструкцията. Трето, вокализациите трябва да се произвеждат надеждно след представянето на поучителния стимул и да се задържат при негово отсъствие или след представянето на друг поучителен стимул. Този списък с критерии се прилага по подобен начин в невропсихологичните тестове, за да се направи разлика между волевите и афективните (емоционални) реакции при пациентите [16,17]. Например, пациентите с лицева парализа поради увреждане на низходящи пътища от моторната кора имат значителни затруднения при усмивка или намръщени по команда, състояние, наречено „доброволна пареза на лицето“, въпреки че те се усмихват или мръщят спонтанно в отговор на емоционалното си състояние. Подобни дисоциации, при които някои пациенти с неврологични наранявания могат да загубят волевия контрол над речта си, но въпреки това могат да се смеят, да крещят или да пъшкат, когато са щастливи, уплашени или имат болка, са наблюдавани при вокализации.

При определяне дали певците могат да вокализират волево, ние тук приемаме парадигма, която отговаря на тези критерии, за да разграничим волевите от афективните вокализации. Corvids са особено подходящи за такива разследвания, защото са известни със своята сложна поведенческа гъвкавост [18,19]. Важно е, че като пойни птици, корвидите притежават голям и гъвкав вокален репертоар [20,21], който предава редица информация, като например пол, възраст и господство на индивида [22]; настоящият поведенчески контекст [23]; или взаимоотношения с трети страни [24]. Освен това едрогърлите гарвани (Corvus macrorhynchos) [25], както и домашните гарвани (C. splendens) [26] имат типичния набор от песенни ядра, характерни за осцините.

Резултати

Висока производителност в задачата за откриване

Три мършави гарвани бяха обучени да вокализират в отговор на представянето на реплика без присъщо значение и да се въздържат от вокализиране, когато беше представена друга реплика. В тази първа компютъризирана задача за откриване, гарваните печелят награди чрез гласуване в отговор на конкретна визуална реплика („go cue“). За да започнат изпит, гарваните трябваше да поставят главата си пред екрана на компютъра (Фигура 1А). След променлив период на изчакване (1–5 секунди), репликата подкани врана да се вокализира в рамките на следващите 3 секунди (Фигура 1В). Само вокализации в рамките на 3 секунди след началото на репликата бяха наградени и отчетени като „хит“. Вокализацията в периода на изчакване доведе до аборт на процеса и бе последвана от тайм-аут от 500 ms. След това две от гарваните бяха преквалифицирани в задача, в която бяха изправени пред обърнатия цветен код на предварително научената задача и с допълнителна реплика nogo. Вокализациите се откриват автоматично от компютърен софтуер и се записват и съхраняват на диск за офлайн анализ.

(A) Враните Carrion са били обучавани в оперантна камера. Те биха могли да инициализират изпитване, като поставят главата си в ограничено положение пред стимулационен монитор (който се контролира от инфрачервена светлинна бариера). Мониторът представи визуалните стимули. При правилна вокализация, гарваните се възнаграждаваха автоматично от фидер, поставен под екрана, който представяше задачата. Вокализациите бяха записани и анализирани онлайн от вокален детектор. Представянето на стимул и поведенческият контрол се осъществява от контролен компютър. (Б) Задача за визуално откриване с вокализации като отговор. След като гарваните бяха разположени пред монитора за стимулиране, се появи бял квадрат, който показва променливия период на изчакване. В 80% от случаите се появява реплика (син квадрат; RGB стойности: 0, 0, 204), която кара враната да се вокализира, за да получи награда. В останалите 20% от случаите (опити за улов) белият квадрат остава след изтичане на периода на изчакване и от гарвана се изисква да се въздържа от вокализиране. Компютър, персонален компютър; RGB, червено-зелено-синьо.

За да се гарантира, че вокализациите наистина са в отговор на представянето на репликата, а не просто се излъчват след изтичане на определено време на изчакване, 20% от опитите са опити за „хващане“. В тези изпитания за улов периодът на изчакване, обозначен с бял квадрат, не е последван от реплика. Вместо това периодът на изчакване продължи и гарваните трябваше да се въздържат от вокализиране по време на пробния процес - тоест между 4 и 8 секунди (1-5 секунди период на изчакване плюс 3 секунди „улов“). Вокализацията в пробен улов е дефинирана като „фалшива аларма“ в контекста на откриване на сигнала и е последвана от изчакване от 500 ms.

За всяка от трите врани бяха анализирани данните от 10 сесии в продължение на 10 последователни дни. И трите гарвани се гласуваха последователно в отговор на репликата през всичките 10 сесии. Фигура 2А показва подробното представяне на врана C в произволно избрана сесия за тестване с 300 вокализации. Субектът беше надежден и временно точен в отговора си на променливата начална точка; в тази примерна сесия процентът на посещенията на врана C е бил 92,0%. Неуспехът да бъде вокализиран в хода на процеса беше рядкост („пропуск“). По време на нито едно от изпитванията за улов не бяха получени грешни вокализации.

(A) Подробно поведение на гарван C в примерна сесия (сесия 4). Показани са отговорите за всички 300 опити, сортирани според продължителността на периода на изчакване (черни точки) за илюстрация. Всеки ред представлява един опит. Данните се разделят при изпитания за улавяне и пускане Сивият правоъгълник илюстрира съответно времето за представяне на сигналите за движение и хващане. Представени са честотите на удари и честотата на фалшивите аларми на врана C (B), врана E (D) и врана Y (F) и съответните d′-стойности (log-linear коригирани). Прекъснатата линия означава d ′ = 1,8 (C, E, G). (H) Хистограма на времето за реакция на вокализация. (I) Времето за реакция на вокализацията в хитовите опити, начертано във връзка с продължителността на периода на изчакване. Изобразени са средства ± SEM (засенчени) (контейнери за 100 ms). Основните данни могат да бъдат намерени в S1 и S1a на https://doi.org/10.6084/m9.figshare.7571795.

Този модел на поведение беше представителен за общото представяне и на трите врани (Фигура 2B – 2G). Със среден брой вокализации на сесия от 282,0 ± 29,0 (SEM) за врана C, 142,4 ± 33,7 за врана E и 129,1 ± 27,6 за врана Y, враните произвеждат средни честоти на посещения от 90,8% ± 0,5% (SEM ) (гарван C), 94,0% ± 0,3% (гарван E) и 91,4% ± 0,6% (гарван Y). Средната честота на пропуски е била 8,5% ± 4,6% за врана C, 4,2% ± 2,4% за врана E и 5,6% ± 2,9% за врана Y. Забележително е, че нито една от трите врани, вокализирани по време на изпитание за улов в нито един от 10 сесии, което води до фалшива аларма 0% за всички врани и сесии (Фигура 2B, 2D и 2F). В резултат на това мярката за чувствителност d ′, получена от теорията за откриване на сигнала [27], беше значително над праговата стойност от 1,8 (тест за точна пермутация на Fisher – Pitman, ps Фиг. 3. Изпълнение във втората задача go/nogo.

(А) Схематична илюстрация на поведенческия протокол на втората задача. Процедурата беше същата като при първата задача, с изключение на това, че цветовете на репликите бяха обратни: репликата беше бяла, а опитите за улов бяха сини. Новата реплика nogo беше тюркоазена (RGB стойности: 64, 224, 208). (Б) Подробно поведение на гарвана Y в примерна сесия (сесия 2). Показани са отговорите за всички опити, сортирани според продължителността на периода на изчакване (черни точки). Всеки ред представлява един опит. Данните са разделени на пробни изпитания (отгоре), изпитания за улов (в средата) и изпитания за него (отдолу). Малките сиви правоъгълници илюстрират времето за представяне на ного, отидете и хващайте реплики, съответно. Честоти на удари и честоти на фалшиви аларми (C) на врана E (синьо) и врана Y (зелено) и съответните d′-стойности (D; коригирана линейна регистрация) Прекъснатата линия означава d ′ = 1,8. Основните данни могат да бъдат намерени в S2 на адрес https://doi.org/10.6084/m9.figshare.7571795. RGB, червено-зелено-синьо.

И врана E, и Y бързо научиха новата задача. Отнеха им 3 дни (съответно 548 и 626 изпитания), за да научат, че предишната реплика сега показва периода на изчакване и обратно. Кроу Y научи задачата go/nogo за още 4 дни (631 изпитания); врана Е отне 12 дни (2442 опита). След преквалификация и двете врани участваха в 10 тестови сесии. И двете гарвани показаха висока производителност, с d ′ значително над праговата стойност от 1,8 (тест за точна пермутация на Fisher – Pitman; p = 0,002 и p = 0,010 за врана E и Y, съответно). Както може да се види в случайно избрания примерен сеанс на врана Y (Фигура 3В), вокализациите бяха ограничени до повторни изпитания, като само няколко случая бяха в изпитания nogo (5 фалшиви аларми в 193 изпитания). Поради по-краткото обучение и повишената сложност на тази задача, ефективността на двете гарвани е по-променлива, отколкото при първата задача.

Сравняване на реплики и несвързани със задачи вокализации

Волевите вокализации на трите врани по време на хитови опити показаха известна вариация, както вътре, така и между врани. Фигура 4А показва примерни спектрограми на една произволно избрана изречена вокализация на всяка гарвана (аудио S1 до S3). Вокализациите на Crow C бяха средно с продължителност 317 ± 52 ms, вокализациите на crow E - 214 ± 38 ms, а вокализациите на Crow Y - 190 ± 26 ms. Разпределението на продължителността на вокализацията се различава значително между гарваните (тест с две проби на Колмогоров – Смирнов, ns = 100, ds = 0,47–0,92, алфа от 0,05 Bonferroni, коригиран за три сравнения, ps Фигура 4. Примерни изречени и несвързани със задачата вокализации като както и функции за вокализация.

Спектрограми (A) на примерни реплики и несвързани със задачи вокализации на врана C (горен ред), врана E (среден ред) и врана Y (долен ред). (Б) Каре (долната и горната панти съответстват на 25-и и 75-ми квартил, удебелената черна линия към медианата) и графики за цигулка, показващи вероятностната плътност на продължителността на волевите вокализации за реплики и несвързани със задачата вокализации и за трите птици. (C) Средна пикова честота ± SEM (засенчена) на реплики и несвързани със задачата вокализации и за трите врани. (D) Картонени и цигулкови парцели на ентропия (в dB) от реплики и несвързани със задачи вокализации и за трите врани. Основните данни могат да бъдат намерени в S3, а аудио файлове, съдържащи примерните вокализации в A1 – A3, са на адрес https://doi.org/10.6084/m9.figshare.7571795.